A microbiota intestinal do bicho-da-seda (Bombyx mori) está envolvida na desintoxicação metabólica por glicosilação de toxinas vegetais

Biologia das Comunicações, volume 6, número do artigo: 790 (2023) Citar este artigo

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Os herbívoros desenvolveram a capacidade de desintoxicar os componentes da alimentação através de diferentes mecanismos. O bicho-da-seda oligófago se alimenta de folhas de Cudrania tricuspidata (CTLs) em vez de folhas de amoreira com o objetivo de produzir seda especial e de alta qualidade. No entanto, descobriu-se que os bichos-da-seda alimentados com CTL têm corpos menores, crescimento mais lento e menor produção de seda do que aqueles alimentados com folhas de amoreira. Aqui, mostramos que o alto teor de isoflavonas preniladas (PIFs) que ocorreu em CTLs é convertido em derivados glicosilados (GPIFs) nas fezes do bicho-da-seda através da microbiota intestinal do bicho-da-seda, e esta biotransformação é o processo chave na desintoxicação de PIFs porque os GPIFs são encontrados para ser muito menos tóxico, como revelado tanto in vitro como in vivo. Além disso, adicionar Bacillus subtilis como probiótico para remodelar a microbiota intestinal poderia promover beneficamente o crescimento e desenvolvimento do bicho-da-seda. Consequentemente, este estudo fornece uma orientação significativa para a produção de seda, melhorando a adaptabilidade dos bichos-da-seda alimentados com CTL.

Na natureza, as plantas defendem-se dos herbívoros produzindo metabolitos tóxicos, enquanto os herbívoros desenvolveram os mecanismos para resistir às defesas das plantas em adaptação à superação da alimentação tóxica1 através da desintoxicação metabólica, incluindo a destruição2, hidrólise3, fosforilação e glicosilação4 dos componentes tóxicos. Os eventos de desintoxicação acima foram iniciados por transportadores de cassetes de ligação de ATP de insetos5, micróbios intestinais6,7 ou mesmo transferência horizontal de genes8,9. Dentre esses fatores, a microbiota intestinal desempenha papéis importantes na defesa e proteção dos insetos7,10. Por exemplo, o nematóide do pinheiro ou o gorgulho do pinheiro são insetos herbívoros criados em florestas de coníferas ricas em terpenóides tóxicos, como o α-pineno e o ácido diterpênico, cuja microbiota intestinal exibe uma forte capacidade de degradar os terpenóides para contribuir para a aptidão dos insetos . Foi revelado que as interações benéficas entre os insetos e sua microbiota intestinal conseguem a desintoxicação dos hospedeiros.

O bicho-da-seda, Bombyx mori, pertencente a Lepidoptera, Bombycidae, como um dos mais antigos insetos econômicos para a produção de seda, tem sido amplamente cultivado na longa história da sericultura na China13. Sendo um inseto oligófago, o bicho-da-seda alimenta-se principalmente de folhas de amoreira pertencentes à família de plantas Moraceae, mas também pode alimentar-se de folhas de Cudrania tricuspidata (CTLs)14 da mesma família. Está registrado que os bichos-da-seda alimentados com CTL têm uma longa história e remontam ao antigo léxico chinês “Erh-ya”. Notavelmente, a seda cultivada produzida por bichos-da-seda alimentados com CTLs, em comparação com a seda de amoreira ou tussah, era muito mais resistente, com uma estrutura estável, maior resistência à tração e melhor desempenho; especialmente adequado para confecção de cordas ou cordas de arco15,16; e às vezes usado como material especial para fazer Robes de Dragão na antiga dinastia mencionada em “Tecnologia Chinesa no Século XVII: T'ien-kung k'ai-wu”. Assim, os CTLs têm se tornado gradativamente uma alternativa para alimentação do bicho-da-seda em diferentes práticas de produção.

No entanto, os bichos-da-seda alimentados com CTLs com menos adaptabilidade tinham facilmente corpos menores, crescimento mais lento e menor produção de seda do que aqueles alimentados com outras folhas. As causas subjacentes deste fenômeno são desconhecidas, embora tenha sido relatado que a falta de adaptação pode estar relacionada aos metabólitos secundários nos CTLs para a observação da regulação positiva da carboxilesterase, uma enzima metabólica desintoxicante cuja atividade é regulada por metabólitos secundários relacionados19. A atividade da carboxilesterase em bichos-da-seda alimentados com CTLs foi maior do que em bichos-da-seda alimentados com folhas de amoreira, o que sugeriu que existiam metabólitos secundários tóxicos nos CTLs .

Aqui, por investigação química comparativa de CTLs e fezes de bicho-da-seda (SWFs), descobrimos que as isoflavonas preniladas (PIFs), os principais constituintes dos CTLs, foram convertidas em derivados glicosilados (GPIFs) em SWFs, e a toxicidade dos GPIFs foi grandemente atenuada. Esta conversão foi confirmada pelo teste de cocultura de 6,8-diprenilorobol (DPL), principal componente de CTLs com micróbios intestinais do bicho-da-seda in vitro. A adição de B. subtilis como probiótico intestinal do bicho-da-seda durante a alimentação pode remodelar a microbiota intestinal conforme medido com o sequenciamento do amplicon 16S rDNA, e o crescimento e desenvolvimento dos bichos-da-seda alimentados com CTL foram bem melhorados. Nossa pesquisa revelou o mecanismo subjacente às diferenças de crescimento do bicho-da-seda com diferentes materiais de alimentação. Também fornecemos uma maneira útil de melhorar o desenvolvimento dos bichos-da-seda, remodelando a microbiota intestinal através da adição de probióticos durante a alimentação.